Densidade, padrão de distribuição de tamanho e morfologia da concha de L. littorea eram muito diferentes entre a costa rochosa exposta da ilha de Helgoland e a costa sedimentar abrigada da ilha de Sylt. A densidade total de caracóis era cerca de três vezes maior em camas mistas de mexilhões M. edulis e ostras C. gigas no ambiente sedimentar do que na costa rochosa. Enquanto pequenos periwinkles eram responsáveis por altas densidades de L. littorea na costa sedimentar, classes maiores de tamanho de caracóis dominavam a costa rochosa.

Nossos estudos sobre a distribuição de tamanho de conchas através do gradiente de maré revelaram um padrão de zoneamento específico das classes de tamanho de L. littorea na costa sedimentar. Detectamos alta abundância de pequenos caramujos na zona intertidal média, enquanto perwinkles maiores ocorreram principalmente na zona intertidal baixa e subtidal rasa. Saier (2000) atribuiu este padrão à predação elevada de caracóis juvenis na zona sub mareal e ao povoamento preferencial de periwinkle na zona intertidal para prevenir a predação de caranguejos. Na costa rochosa, pelo contrário, as classes de tamanho dos periwinkle foram distribuídas de forma mais equitativa indicando que a predação e a escolha activa do habitat dos caracóis juvenis são de menor importância e não determinam uma distribuição específica do tamanho dos periwinkle ao longo do gradiente de maré.

É surpreendente que os grandes periwinkle estejam subrepresentados na costa sedimentar porque os nossos experimentos revelaram que as condições de crescimento para L. littorea são mais favoráveis no ambiente sedimentar. Vários fatores parecem ser responsáveis pelas diferenças observadas na morfologia e estrutura populacional de L. littorea entre ambos ambientes.

Morfologia da concha de L. littorea

Morfologia da concha é um dos traços mais importantes controlando a suscetibilidade à predação em moluscos (Hadlock 1980; Trussel e Nicklin 2002; Buschbaum et al. 2007). As conchas de periwinkles de Sylt eram mais finas e fracas do que as de conspecíficos de Helgoland. Adicionalmente, os periwinkles de Helgoland apresentaram um incremento de altura de concha maior do que os caracóis de Sylt em ambos os ambientes, indicando heterogeneidade genética. No entanto, usando a análise allozyme Wilhelmsen (1998) não encontrou diferenças genéticas entre as populações investigadas de L. littorea na costa rochosa da ilha de Helgoland e na costa sedimentar perto da ilha de Sylt. É um padrão comum que as espécies gastrópodes com ovos pelágicos e larvas aveludadas de plátanos estejam amplamente dispersas. Isto assegura altos níveis de fluxo gênico em grandes populações e quaisquer diferenças em pequena escala na seleção são inundadas pelo recrutamento de uma área mais ampla (Janson 1987; Reid 1996). Isto também é verdade para a periwinkle L. littorea porque as suas larvas de veliger passam 4-7 semanas na coluna de água antes de se fixarem no fundo (Fretter e Graham 1980; Janson 1987). Tanto Sylt como Helgoland estão localizados dentro do mesmo corpo de água. A sua proximidade é inferior a 100 km e estão ligados através de correntes de água que permitem a troca de larvas de organismos bentónicos (Giménez e Dick 2007). Isto indica que uma troca genética entre as duas populações periwinkle é muito provável. Assim, vários outros factores para além das diferenças genéticas parecem ser responsáveis por variações fenotípicas nas populações estudadas de L. littorea.

First, Kemp and Bertness (1984) documentaram que a força e espessura das conchas de periwinkle podem depender fortemente das taxas de crescimento dos caracóis. L. littorea de crescimento rápido desenvolveu conchas mais finas com mais volume para acomodar mais massa corporal do que espécimes de crescimento mais lento. Além disso, o crescimento rápido pode limitar a taxa a que o material da concha pode ser depositado (Reid 1996). Nós não medimos a massa corporal, mas usamos o incremento do tamanho da concha como um proxy para as taxas de crescimento. A diferença no incremento da concha periwinkle entre o local rochoso e sedimentar pode resultar da alta disponibilidade de alimento no fundo mole (por exemplo, diatomáceas bentónicas e algas verdes como Ulva spp.) e/ou um tempo limitado disponível para alimentação devido à forte acção das ondas na costa rochosa exposta (Brown e Quinn 1988; Wilhelmsen e Reise 1994; Reid 1996; Fenske 1997). Assim, o crescimento mais rápido pode ser responsável por conchas mais finas e mais fracas em L. littorea vivendo em agregações bivalves no Mar de Wadden. Os nossos resultados estão em concordância com as investigações de Hylleberg e Christensen (1978) realizadas em Limfjord, Dinamarca. Eles também descobriram que as conchas de L. littorea são mais espessas em margens mais expostas e afirmam que conchas espessas são uma adaptação para resistir ao impacto mecânico das ondas.

Segundo, aumentos induzidos por predadores na espessura das conchas de L. littorea (Trussel e Nicklin 2002) e outras litorinídeas (Raffaelli 1982) foram relatados. Em contraste ao nosso estudo, Raffaelli (1982) descobriu que as conchas de L. saxatilis e L. nigrolineata eram mais espessas em locais abrigados do que em locais expostos porque a abundância de predadores e, portanto, o grau de respostas morfológicas anti-predadoras induzidas em caracóis, é frequentemente maior em áreas abrigadas do que em áreas expostas. No entanto, apesar da maior abundância de caranguejos em conjunto com uma maior pressão predatória na costa sedimentar abrigada neste estudo, os periwinkles produziram conchas comparativamente fracas e finas. Assim, a abundância e pressão de predadores parecem ser de menor importância para a morfologia das conchas de L. littorea em nossos locais de estudo.

Terceira, diferentes morfologias de conchas podem resultar de diferentes níveis de competição intra-específica. A competição por alimentos, resultante de altas densidades populacionais, tem mostrado afetar a variação no tamanho do caracol (Sherrell 1981). Além disso, Kemp e Bertness (1984) mostraram que em populações densas de caracóis com lenta taxa de crescimento individual, os periwinkles têm conchas alongadas e mais espessas em comparação com espécimes com conchas mais redondas e globosas em populações esparsas. No entanto, apesar das altas densidades de periwinkles na costa sedimentar, L. littorea não mostrou quaisquer características de conchas de uma população de caracóis com indivíduos de crescimento lento (observações próprias). Adicionalmente, Fenske (1997) supôs que os recursos disponíveis no Mar de Wadden em Sylt são suficientes para manter uma alta densidade populacional de L. littorea e rejeitou a possibilidade de competição intra-específica.

Efeitos indirectos na estrutura populacional de L. littorea. littorea

Na costa sedimentar, encontramos uma maior prevalência de parasitas trematódeos e poliaquetas (P. ciliata) em L. littorea em comparação com periwinkles originários da costa rochosa de Helgoland. A associação tanto com trematódeos como com poliaquetas de conchas pode ser em grande parte responsável pela menor abundância observada de grandes L. littorea na costa sedimentar em comparação com a costa rochosa, porque ambos os organismos são conhecidos por terem múltiplos efeitos prejudiciais em periwinkles.

Among metazoans, trematódeos são os parasitas mais comuns dos organismos intertidais e seus complexos ciclos de vida quase sempre envolvem um gastrópode como primeiro hospedeiro intermediário (Mouritson e Poulin 2002). A L. littorea infectada com trematóides tem uma mortalidade mais elevada do que os espécimes não infectados (Huxham et al. 1993; Mouritson e Poulin 2002). Além disso, os periwinkles infectados têm uma mobilidade reduzida. Após migrações de pastoreio durante a maré baixa, os periwiles parasitados podem ser muito lentos para encontrar locais abrigados e, portanto, podem experimentar maiores pressões de predação por caranguejos que se aproximam com a maré entrando. Além disso, os caracóis parasitados podem chegar tarde às agregações de caracóis onde estão, consequentemente, situados na periferia. Isto irá torná-los mais susceptíveis à predação de caracóis devido a uma maior probabilidade de estarem entre os primeiros indivíduos encontrados (Davies e Knowles 2001).

Não todas as classes de tamanho de L. littorea estão igualmente infectadas com parasitas trematódeos. Lauckner (1984) mostrou que periwinkles abaixo de 12 mm de altura da concha não estão infestados e que a prevalência de parasitas aumenta com o aumento da altura da concha. Assim, os parasitas trematódeos causam mortalidade predominantemente em caracóis maiores e podem ser um factor importante para a baixa abundância de caracóis acima de 18 mm de altura de concha na costa sedimentar.

Similiarmente, a prevalência de poliquetas P. ciliata de concha é também maior em L. littorea de grande tamanho e pode ser cerca de 70% em caracóis acima de 18 mm de altura de concha em fundos moles no norte do Mar de Wadden (Buschbaum et al. 2007; Thieltges e Buschbaum 2007). Se uma infestação com P. ciliata leva directamente a um aumento da mortalidade em L. littorea é desconhecido. No entanto, os periwinkles infestados com poliaquetas que chocam com conchas têm uma força de concha muito reduzida e são preferencialmente comidos por caranguejos da costa C. maenas (Warner 1997; Buschbaum et al. 2007). Este efeito indireto também afeta grandes periwinkles que normalmente estão fora do espectro alimentar de C. maenas e, portanto, a infestação com P. ciliata pode prevenir um refúgio de tamanho para L. littorea (Buschbaum et al. 2007). Portanto, a prevalência comparativamente alta de P. ciliata em conjunto com abundâncias e tamanhos maiores de caranguejo pode ser um fator adicional responsável por baixas densidades de periwinkles de tamanho grande na costa sedimentar.

A falta de periwinkles de tamanho pequeno na costa rochosa de Helgoland é mais difícil de explicar. Hylleberg e Christensen (1978) mostram que a pequena L. littorea pode ser mais sensível à ação das ondas do que os espécimes maiores porque são menos fortemente aderidos à rocha. Assim, a maior exposição às ondas pode ser um importante factor de mortalidade para os caracóis juvenis na costa rochosa. Além disso, o baixo número de juvenis de L. littorea encontrados em Helgoland pode resultar da complexa topografia do habitat na costa rochosa. Pequenos periwinkles podem recuar em fendas profundas e assim são dificilmente detectáveis por um investigador. Dentro destas fendas, os juvenis também podem escapar de caranguejos predadores. Mudanças de comportamento em L. littorea em resposta a sinais não letais de caranguejo (Trussell et al. 2004) sugerem que os periwinkles juvenis podem sentir predadores remotos e podem continuamente esconder-se durante os meses de verão quando os caranguejos predadores são mais abundantes. Esta especulação é corroborada em amostras de Inverno, onde as pericarrapas <8 mm de altura da concha são encontradas fora das fendas. No entanto, eles constituem em média apenas 4% da população total (M. Molis, dados não publicados). Isto é comparativamente baixo para a margem sedimentar, onde as pervincas <8 mm constituem cerca de 40% da população total (este estudo). Assim, não podemos excluir que também outros fatores como competição ou falha no recrutamento possam ser responsáveis pelo baixo número de pequenas L. littorea em Helgoland.

Em resumo, concluímos que as diferenças na distribuição do tamanho da concha entre as populações de L. littorea dos dois ambientes resultam de fatores bióticos que afetam principalmente a população de L. littorea na costa sedimentar. Sugerimos que a alta mortalidade juvenil e/ou falha no recrutamento na costa rochosa e o aumento da mortalidade de grandes L. littorea causada por infestação parasitária e predação no ambiente sedimentar são os principais responsáveis pelas diferenças observadas nas estruturas populacionais.