Gęstość, wzór rozmieszczenia rozmiarów i morfologia muszli L. L. littorea były bardzo różne między odsłoniętym skalistym brzegiem wyspy Helgoland i osłoniętym brzegiem osadowym wyspy Sylt. Całkowite zagęszczenie ślimaków było około trzykrotnie wyższe w mieszanych skupiskach omułków M. edulis i ostryg C. gigas w środowisku osadowym niż na brzegu skalistym. Podczas gdy małe barwinki były odpowiedzialne za wysokie zagęszczenia L. littorea na brzegu osadowym, większe klasy wielkości ślimaków dominowały na brzegu skalistym.

Nasze badania nad dystrybucją wielkości muszli w gradiencie pływów ujawniły specyficzny układ strefowy klas wielkości L. littorea na brzegu osadowym. Wykryliśmy wysokie liczebności małych ślimaków w środkowej strefie międzypływowej, podczas gdy większe perwinkle występowały głównie w niskiej strefie międzypływowej i płytkiej strefie podwodnej. Saier (2000) przypisał ten wzorzec wysokiemu drapieżnictwu krabów na młodych ślimakach w strefie podwodnej oraz preferencyjnemu osiedlaniu się barwinka w strefie międzypływowej w celu zapobieżenia drapieżnictwu krabów. Natomiast na brzegu skalistym klasy wielkości barwinka były bardziej równomiernie rozłożone, co wskazuje, że drapieżnictwo i aktywny wybór siedliska przez młode ślimaki mają niewielkie znaczenie i nie determinują specyficznego rozkładu wielkości barwinka wzdłuż gradientu pływów.

Zaskakujące jest to, że duże barwinki były niedostatecznie reprezentowane na brzegu osadowym, ponieważ nasze eksperymenty wykazały, że warunki wzrostu L. littorea są bardziej korzystne w środowisku osadowym. Wiele czynników wydaje się być odpowiedzialnych za obserwowane różnice w morfologii i strukturze populacji L. littorea pomiędzy obydwoma środowiskami.

Morfologia muszli L. littorea

Morfologia muszli jest jedną z najważniejszych cech kontrolujących podatność na drapieżnictwo u mięczaków (Hadlock 1980; Trussel i Nicklin 2002; Buschbaum et al. 2007). Muszle barwinków z Syltu były cieńsze i słabsze niż muszle kongenerów z Helgolandu. Dodatkowo, barwinki z Helgolandu wykazywały większy przyrost wysokości muszli niż ślimaki z Syltu w obu środowiskach, co wskazuje na heterogeniczność genetyczną. Jednakże Wilhelmsen (1998), stosując analizę allozymów, nie stwierdził różnic genetycznych pomiędzy badanymi populacjami L. littorea na skalistym brzegu wyspy Helgoland i na brzegu osadowym w pobliżu wyspy Sylt. Powszechną prawidłowością jest, że gatunki ślimaków o pelagicznych jajach i planktotroficznych larwach veligera są szeroko rozproszone. Zapewnia to wysoki poziom przepływu genów w dużych populacjach, a wszelkie różnice w selekcji na małą skalę są tłumione przez rekrutację z większego obszaru (Janson 1987; Reid 1996). Dotyczy to również barwinka L. littorea, ponieważ jego larwy veliger spędzają 4-7 tygodni w słupie wody, zanim osiądą na dnie (Fretter i Graham 1980; Janson 1987). Zarówno Sylt, jak i Helgoland znajdują się w obrębie tego samego zbiornika wodnego. Ich odległość jest mniejsza niż 100 km, a łączą je prądy wodne, które umożliwiają wymianę larw organizmów dennych (Giménez i Dick 2007). Wskazuje to, że wymiana genetyczna między obiema populacjami barwinka jest bardzo prawdopodobna. Tak więc wydaje się, że za różnice fenotypowe w badanych populacjach L. littorea odpowiada kilka innych czynników niż różnice genetyczne.

Po pierwsze, Kemp i Bertness (1984) udokumentowali, że wytrzymałość i grubość muszli barwinka może silnie zależeć od tempa wzrostu ślimaków. Szybko rosnące L. littorea opracowane cieńsze muszle o większej objętości, aby pomieścić więcej masy ciała niż wolniej rosnących okazów. Dodatkowo, szybki wzrost może ograniczać tempo, w jakim materiał muszli może zostać zdeponowany (Reid 1996). Nie mierzyliśmy masy ciała, ale wykorzystaliśmy przyrost wielkości muszli jako przybliżenie tempa wzrostu. Różnica w przyroście muszli barwinka między miejscem skalistym a osadowym może wynikać z wysokiej dostępności pokarmu na miękkim dnie (np. okrzemki bentosowe i zielone algi, takie jak Ulva spp.) i/lub ograniczonego czasu żerowania z powodu silnego działania fal na odsłoniętym skalistym brzegu (Brown i Quinn 1988; Wilhelmsen i Reise 1994; Reid 1996; Fenske 1997). Tak więc szybszy wzrost może być odpowiedzialny za cieńsze i słabsze muszle barwinka u L. littorea żyjącego na agregacjach małży w Morzu Wattowym. Nasze wyniki są zbieżne z badaniami Hylleberga i Christensena (1978) przeprowadzonymi w Limfjord w Danii. Oni również stwierdzili, że muszle L. littorea są grubsze na bardziej eksponowanych brzegach i twierdzą, że grube muszle są adaptacją do opierania się mechanicznemu oddziaływaniu fal.

Po drugie, odnotowano indukowany przez drapieżniki wzrost grubości muszli L. littorea (Trussel i Nicklin 2002) i innych littorinidae (Raffaelli 1982). W przeciwieństwie do naszych badań, Raffaelli (1982) stwierdził, że muszle L. saxatilis i L. nigrolineata były grubsze w miejscach osłoniętych niż odsłoniętych, ponieważ liczebność drapieżników, a tym samym stopień indukowanych morfologicznych reakcji antydrapieżniczych u ślimaków, jest często wyższy w miejscach osłoniętych niż odsłoniętych. Jednakże, pomimo wyższej liczebności krabów w połączeniu z wyższą presją drapieżników na osłoniętym brzegu osadowym w tym badaniu, barwinki produkowały stosunkowo słabe i cienkie muszle. Tak więc, liczebność i presja drapieżników wydają się mieć niewielkie znaczenie dla morfologii muszli L. littorea w badanych przez nas miejscach.

Po trzecie, różne morfologie muszli mogą wynikać z różnych poziomów konkurencji wewnątrzgatunkowej. Competition for food, resulting from high population densities has been shown to affect variation in snail size (Sherrell 1981). Ponadto, Kemp i Bertness (1984) wykazali, że w gęstych populacjach ślimaków o wolnym tempie wzrostu osobniczego, barwinki mają wydłużone i grubsze muszle w porównaniu z osobnikami o bardziej okrągłych, kulistych muszlach w populacjach rzadkich. Jednak mimo dużego zagęszczenia barwinków na brzegu osadowym, L. littorea nie wykazywała cech muszli charakterystycznych dla populacji ślimaków z wolno rosnącymi osobnikami (obserwacje własne). Dodatkowo Fenske (1997) przypuszczał, że dostępne zasoby w Morzu Wattowym na Sylcie są wystarczające do utrzymania wysokiego zagęszczenia populacji L. littorea i odrzucił możliwość konkurencji wewnątrzgatunkowej.

Pośredni wpływ na strukturę populacji L. littorea

Na brzegu osadowym, stwierdziliśmy wyższą prewalencję zarówno pasożytów trematodowych jak i wieloszczetów wytaczających muszle (P. ciliata) u L. littorea w porównaniu do barwinków pochodzących ze skalistego brzegu Helgolandu. Związek zarówno z trematodami, jak i wieloszczetami drążącymi skorupy może w dużej mierze tłumaczyć obserwowaną niższą liczebność dużych L. littorea na brzegu osadowym w porównaniu z brzegiem skalistym, ponieważ oba organizmy znane są z wielu szkodliwych oddziaływań na barwinki.

Wśród metazoanów, trematody są najczęstszymi pasożytami organizmów międzypływowych, a ich złożone cykle życiowe prawie zawsze obejmują ślimaka jako pierwszego żywiciela pośredniego (Mouritson i Poulin 2002). Śmiertelność L. littorea zarażonego trematodami jest wyższa niż osobników niezarażonych (Huxham et al. 1993; Mouritson i Poulin 2002). Co więcej, zainfekowane barwinki mają zmniejszoną mobilność. Po wędrówkach w czasie odpływu spasożytowane barwinki mogą być zbyt wolne, by znaleźć osłonięte miejsca i w związku z tym mogą doświadczać większej presji drapieżniczej ze strony krabów zbliżających się z nadejściem przypływu. Ponadto, spasożytowane ślimaki mogą późno przybywać do skupisk ślimaków, gdzie w konsekwencji znajdują się na peryferiach. To czyni je bardziej podatnymi na drapieżnictwo krabów, ponieważ istnieje większe prawdopodobieństwo, że znajdą się wśród pierwszych napotkanych osobników (Davies i Knowles 2001).

Nie wszystkie klasy wielkości L. littorea są w równym stopniu zarażone pasożytami trematodowymi. Lauckner (1984) wykazał, że barwinki o wysokości muszli poniżej 12 mm nie są zarażone i że występowanie pasożytów wzrasta wraz ze wzrostem wysokości muszli. Tak więc, pasożyty trematyczne powodują śmiertelność głównie u większych ślimaków i mogą być jednym z ważnych czynników niskiej liczebności ślimaków powyżej 18 mm wysokości muszli na osadowym brzegu.

Podobnie, prewalencja nużeńca muszlowego P. ciliata jest również wyższa u dużych L. littorea i może wynosić około 70% u ślimaków powyżej 18 mm wysokości muszli na miękkim dnie w północnej części Morza Wadden (Buschbaum et al. 2007; Thieltges i Buschbaum 2007). Nie wiadomo, czy zarażenie P. ciliata prowadzi bezpośrednio do zwiększonej śmiertelności L. littorea. Jednakże, barwinki zaatakowane przez wieloszczety drążące muszle mają znacznie zmniejszoną wytrzymałość muszli i są preferencyjnie zjadane przez kraby przybrzeżne C. maenas (Warner 1997; Buschbaum et al. 2007). Ten pośredni efekt wpływa również na duże barwinki, które normalnie znajdują się poza spektrum pokarmowym C. maenas, a zatem zarażenie P. ciliata może uniemożliwić schronienie dla L. littorea (Buschbaum et al. 2007). Dlatego też stosunkowo wysokie występowanie P. ciliata w połączeniu z wyższą liczebnością i wielkością krabów może być kolejnym czynnikiem odpowiedzialnym za niskie zagęszczenie dużych rozmiarów barwinka na brzegu osadowym.

Brak małych rozmiarów barwinka na skalistym brzegu Helgolandu jest trudniejszy do wyjaśnienia. Hylleberg i Christensen (1978) wykazują, że małe L. littorea mogą być bardziej wrażliwe na działanie fal niż większe osobniki, ponieważ słabiej przylegają do skał. Dlatego też większa ekspozycja na fale może być ważnym czynnikiem śmiertelności dla młodych ślimaków na skalistym brzegu. Dodatkowo, niska liczebność młodych osobników L. littorea na wyspie Helgoland może wynikać ze złożonej topografii siedliska na skalistym brzegu. Małe barwinki mogą chować się w głębokich szczelinach, przez co są trudno wykrywalne przez badacza. W tych szczelinach młode barwinki mogą również uciekać przed drapieżnymi krabami. Zmiany behawioralne u L. littorea w odpowiedzi na nieśmiercionośne wskazówki krabów (Trussell et al. 2004) sugerują, że młode barwinki wyczuwają odległe drapieżniki i mogą stale się ukrywać w miesiącach letnich, kiedy drapieżnych krabów jest najwięcej. Spekulacje te zostały potwierdzone w próbkach zimowych, gdzie poza szczelinami spotyka się barwinki o wysokości muszli <8 mm. Stanowią one jednak średnio tylko 4% całej populacji (M. Molis, dane niepublikowane). Jest to stosunkowo mało w porównaniu z brzegiem osadowym, gdzie barwinki <8 mm stanowią około 40% całej populacji (niniejsze badania). Nie można więc wykluczyć, że również inne czynniki, takie jak konkurencja lub zawodna rekrutacja mogą być odpowiedzialne za niską liczebność małych L. littorea na Helgolandzie.

Podsumowując, stwierdzamy, że różnice w dystrybucji wielkości muszli pomiędzy populacjami L. littorea z dwóch środowisk wynikają z czynników biotycznych, które głównie wpływają na populację L. littorea na brzegu osadowym. Sugerujemy, że wysoka śmiertelność młodych osobników i/lub nieudana rekrutacja na skalistym brzegu oraz zwiększona śmiertelność dużych L. littorea spowodowana infestacją pasożytniczą i drapieżnictwem w środowisku osadowym są głównie odpowiedzialne za obserwowane różnice w strukturze populacji.