Toen Chryslers vader in 1940 overleed, liet hij Walter Chrysler Jr. een kwart van een vermogen van $8,8 miljoen na, samen met onroerend goed, aandelen, obligaties en trustfondsen. In 1956 trok Chrysler zich volledig terug uit het zakenleven om zich aan de kunst te wijden.

Tegen die tijd had Chrysler een grote kunstcollectie opgebouwd. Naast zijn schilderijen had hij een 8.000 stuks tellende glascollectie opgebouwd met Art Nouveau en 19e-eeuws Amerikaans kunstglas, wellicht geïnspireerd door Chryslers kennismaking met zijn buurman Louis Comfort Tiffany op Long Island. Chrysler hielp bij de ontwikkeling van het Museum of Modern Art in New York City, hij was de eerste voorzitter van de bibliotheekcommissie en droeg bij aan de collectie over dadaïsme en surrealisme. Zijn werken werden ook tentoongesteld in het Detroit Institute of Arts en de Mellon Library.

Hoewel de beeldende kunst Chryslers voornaamste interesse had, was hij ook actief in theater en filmmaken. Hij produceerde de Broadway toneelstukken The Strong Art Lonely en New Faces of 1952, de laatste hielp om de carrières van Eartha Kitt en Mel Brooks te lanceren. Chrysler produceerde ook de film The Joe Louis Story in 1953.

ControverseEdit

Chrysler kocht in 1958 een niet meer gebruikte kerk in Provincetown, Massachusetts voor gebruik als het Chrysler Art Museum of Provincetown. In 1962 werd de kunstcollectie van Chrysler uit zijn museum in Provincetown tentoongesteld in de National Gallery of Canada in Ottawa, Ontario. De Art Dealers Association of America beweerde dat 90 van de 187 tentoongestelde schilderijen vervalsingen waren. Datzelfde jaar, op Picasso’s 80ste verjaardagstentoonstelling in het Museum of Modern Art, kreeg de kunstenaar zelf foto’s te zien van zes van zijn werken die in het bezit waren van Chrysler, en hij schreef faux (“vals”) over twee van hen. Chrysler heeft nooit een zaak aangespannen tegen de handelaars die de werken aan hem hadden verkocht, maar toen zijn collectie uiteindelijk werd overgebracht naar het Chrysler Museum of Art in Norfolk, Virginia, werden de verdachte werken verwijderd. Er werd beweerd dat Chrysler de reputatie had kunstwerken te verwerven maar er niet voor te betalen. In 1971 verhuisde het museum naar Norfolk nadat de gemeentelijke autoriteiten Chryslers verzoek om belastingaftrek hadden afgewezen, hoewel er is gesuggereerd dat hij door de autoriteiten was gevraagd Provincetown te verlaten vanwege aanhoudende homoseksuele tippelarij.