La densidad, el patrón de distribución del tamaño y la morfología de la concha de L. littorea fueron muy diferentes entre la costa rocosa expuesta de la isla de Helgoland y la costa sedimentaria protegida de la isla de Sylt. La densidad total de caracoles fue aproximadamente tres veces mayor en los lechos mixtos de mejillones M. edulis y ostras C. gigas en el entorno sedimentario que en la costa rocosa. Mientras que los bígaros pequeños fueron responsables de las altas densidades de L. littorea en la costa sedimentaria, las clases de tamaño de caracol más grandes dominaron la costa rocosa.

Nuestros estudios sobre la distribución del tamaño de las conchas a través del gradiente de marea revelaron un patrón de zonificación específico de las clases de tamaño de L. littorea en la costa sedimentaria. Detectamos una gran abundancia de caracoles pequeños en la zona intermareal media, mientras que los caracoles más grandes se encontraban principalmente en la zona intermareal baja y submareal baja. Saier (2000) atribuyó este patrón a la elevada depredación de los cangrejos sobre los caracoles juveniles en la zona submareal y al asentamiento preferente de los bígaros en la zona intermareal para evitar la depredación de los cangrejos. En la costa rocosa, por el contrario, las clases de tamaño de los bígaros se distribuyeron de forma más equitativa, lo que indica que la depredación y la elección activa del hábitat por parte de los caracoles juveniles son de menor importancia y no determinan una distribución específica del tamaño de los bígaros a lo largo del gradiente de mareas.

Es sorprendente que los bígaros grandes estuvieran poco representados en la costa sedimentaria porque nuestros experimentos revelaron que las condiciones de crecimiento de L. littorea son más favorables en el entorno sedimentario. Múltiples factores parecen ser responsables de las diferencias observadas en la morfología y la estructura de la población de L. littorea entre ambos ambientes.

Morfología de la concha de L. littorea

La morfología de la concha es uno de los rasgos más importantes que controlan la susceptibilidad a la depredación en los moluscos (Hadlock 1980; Trussel y Nicklin 2002; Buschbaum et al. 2007). Las conchas de los bígaros de Sylt eran más finas y débiles que las de los congéneres de Helgoland. Además, los bígaros de Helgoland mostraron un mayor incremento de la altura de la concha que los caracoles de Sylt en ambos entornos, lo que indica una heterogeneidad genética. Sin embargo, utilizando el análisis de aloenzimas, Wilhelmsen (1998) no encontró diferencias genéticas entre las poblaciones investigadas de L. littorea en la costa rocosa de la isla de Helgoland y en la costa sedimentaria cercana a la isla de Sylt. Es un patrón común que las especies de gasterópodos con huevos pelágicos y larvas velígeras planctotróficas estén muy dispersas. Esto asegura altos niveles de flujo genético a través de grandes poblaciones y cualquier diferencia a pequeña escala en la selección es anulada por el reclutamiento desde un área más amplia (Janson 1987; Reid 1996). Esto también es cierto para el bígaro L. littorea, ya que sus larvas veliger pasan de 4 a 7 semanas en la columna de agua antes de asentarse en el fondo (Fretter y Graham 1980; Janson 1987). Tanto Sylt como Helgoland se encuentran en la misma masa de agua. Su proximidad es inferior a 100 km y están unidas a través de corrientes de agua que permiten el intercambio de larvas de organismos bentónicos (Giménez y Dick 2007). Esto indica que es muy probable que haya un intercambio genético entre ambas poblaciones de bígaros. Por lo tanto, otros factores además de las diferencias genéticas parecen ser responsables de las variaciones fenotípicas en las poblaciones estudiadas de L. littorea.

En primer lugar, Kemp y Bertness (1984) documentaron que la resistencia y el grosor de las conchas de los bígaros pueden depender en gran medida de las tasas de crecimiento de los caracoles. El L. littorea de crecimiento rápido desarrolló conchas más delgadas con más volumen para acomodar más masa corporal que los especímenes de crecimiento más lento. Además, el crecimiento rápido puede limitar la velocidad a la que se puede depositar el material de la concha (Reid 1996). No medimos la masa corporal, sino que utilizamos el incremento del tamaño de la concha como indicador de las tasas de crecimiento. La diferencia en el incremento de la concha del bígaro entre el sitio rocoso y el sedimentario puede ser el resultado de una alta disponibilidad de alimento en el fondo blando (por ejemplo, diatomeas bentónicas y algas verdes como Ulva spp.) y/o un tiempo limitado disponible para la alimentación debido a la fuerte acción de las olas en la costa rocosa expuesta (Brown y Quinn 1988; Wilhelmsen y Reise 1994; Reid 1996; Fenske 1997). Por lo tanto, un crecimiento más rápido puede ser el responsable de que las conchas de los bígaros sean más delgadas y débiles en L. littorea que vive en agregaciones de bivalvos en el Mar de Wadden. Nuestros resultados coinciden con las investigaciones de Hylleberg y Christensen (1978) realizadas en Limfjord, Dinamarca. También encontraron que las conchas de L. littorea son más gruesas en las costas más expuestas y afirman que las conchas gruesas son una adaptación para resistir el impacto mecánico de las olas.

En segundo lugar, se ha informado de aumentos inducidos por depredadores en el grosor de las conchas de L. littorea (Trussel y Nicklin 2002) y otros littorínidos (Raffaelli 1982). En contraste con nuestro estudio, Raffaelli (1982) encontró que los caparazones de L. saxatilis y L. nigrolineata eran más gruesos en los sitios protegidos que en los expuestos porque la abundancia de depredadores y, por lo tanto, el grado de respuestas morfológicas inducidas contra los depredadores en los caracoles, es a menudo mayor en las áreas protegidas que en las expuestas. Sin embargo, a pesar de la mayor abundancia de cangrejos junto con la mayor presión de depredación en la costa sedimentaria protegida en este estudio, los bígaros produjeron conchas comparativamente débiles y delgadas. Por lo tanto, la abundancia y la presión de los depredadores parecen ser de menor importancia para la morfología de las conchas de L. littorea en nuestros sitios de estudio.

En tercer lugar, las diferentes morfologías de las conchas pueden ser el resultado de diferentes niveles de competencia intraespecífica. Se ha demostrado que la competencia por el alimento, resultante de altas densidades de población, afecta a la variación del tamaño del caracol (Sherrell 1981). Además, Kemp y Bertness (1984) mostraron que en poblaciones densas de caracoles con una tasa de crecimiento individual lenta, los bígaros tienen conchas alargadas y más gruesas en comparación con los especímenes con conchas más redondas y globosas en poblaciones dispersas. Sin embargo, a pesar de las altas densidades de bígaros en la costa sedimentaria, L. littorea no mostró ninguna característica de concha de una población de caracoles con individuos de crecimiento lento (observaciones propias). Además, Fenske (1997) supuso que los recursos disponibles en el Mar de Wadden en Sylt son suficientes para mantener una alta densidad de población de L. littorea y rechazó la posibilidad de competencia intraespecífica.

Efectos indirectos en la estructura poblacional de L. littorea

En la costa sedimentaria, encontramos una mayor prevalencia tanto de parásitos trematodos como de poliquetos perforadores de conchas (P. ciliata) en L. littorea en comparación con los bígaros procedentes de la costa rocosa de Helgoland. La asociación con trematodos y poliquetos perforadores de conchas puede explicar en gran medida la menor abundancia observada de L. littorea de gran tamaño en la costa sedimentaria en comparación con la costa rocosa, ya que se sabe que ambos organismos tienen múltiples efectos perjudiciales sobre los bígaros.

Entre los metazoos, los trematodos son los parásitos más comunes de los organismos intermareales y sus complejos ciclos de vida casi siempre implican un gasterópodo como primer huésped intermedio (Mouritson y Poulin 2002). Los L. littorea infectados por trematodos presentan una mayor mortalidad que los ejemplares no infectados (Huxham et al. 1993; Mouritson y Poulin 2002). Además, los bígaros infectados tienen una movilidad reducida. Tras las migraciones de pastoreo durante la marea baja, los bígaros parasitados podrían ser demasiado lentos para encontrar lugares protegidos y, por lo tanto, podrían experimentar mayores presiones de depredación por parte de los cangrejos que se acercan con la marea entrante. Además, los caracoles parasitados podrían llegar tarde a las agregaciones de caracoles donde, por consiguiente, se sitúan en la periferia. Esto los hará más susceptibles a la depredación de los cangrejos debido a una mayor probabilidad de estar entre los primeros individuos encontrados (Davies y Knowles 2001).

No todas las clases de tamaño de L. littorea están igualmente infectadas con parásitos trematodos. Lauckner (1984) demostró que los bígaros de menos de 12 mm de altura de concha no están infestados y que la prevalencia de parásitos aumenta con el incremento de la altura de concha. Por lo tanto, los parásitos trematodos causan mortalidad predominantemente en los caracoles más grandes y pueden ser un factor importante para la baja abundancia de caracoles por encima de 18 mm de altura de concha en la costa sedimentaria.

De manera similar, la prevalencia de poliquetos perforadores de concha P. ciliata es también mayor en L. littorea de gran tamaño y puede ser de alrededor del 70% en caracoles por encima de 18 mm de altura de concha en fondos blandos en el norte del Mar de Wadden (Buschbaum et al. 2007; Thieltges y Buschbaum 2007). Se desconoce si una infestación por P. ciliata conduce directamente a un aumento de la mortalidad en L. littorea. Sin embargo, los bígaros infestados con poliquetos perforadores de conchas tienen una resistencia de la concha muy reducida y son comidos preferentemente por los cangrejos de costa C. maenas (Warner 1997; Buschbaum et al. 2007). Este efecto indirecto también afecta a los grandes bígaros que normalmente están fuera del espectro alimentario de C. maenas y, por lo tanto, la infestación con P. ciliata puede impedir un refugio de tamaño para L. littorea (Buschbaum et al. 2007). Por lo tanto, la prevalencia comparativamente alta de P. ciliata junto con la mayor abundancia y tamaño de los cangrejos puede ser otro factor responsable de las bajas densidades de bígaros de gran tamaño en la costa sedimentaria.

La falta de bígaros de pequeño tamaño en la costa rocosa de Helgoland es más difícil de explicar. Hylleberg y Christensen (1978) muestran que los L. littorea pequeños pueden ser más sensibles a la acción de las olas que los especímenes más grandes porque están menos adheridos a la roca. Por lo tanto, la mayor exposición a las olas puede ser un importante factor de mortalidad para los caracoles juveniles en la costa rocosa. Además, el bajo número de juveniles de L. littorea encontrados en Helgoland puede ser el resultado de la compleja topografía del hábitat en la costa rocosa. Los bígaros pequeños pueden refugiarse en grietas profundas y, por tanto, son difícilmente detectables por un investigador. Dentro de estas grietas, los bígaros jóvenes también pueden escapar de los cangrejos depredadores. Los cambios de comportamiento de L. littorea en respuesta a señales no letales de los cangrejos (Trussell et al. 2004) sugieren que los bígaros juveniles pueden percibir a los depredadores a distancia y pueden esconderse continuamente durante los meses de verano, cuando los cangrejos depredadores son más abundantes. Esta especulación se corrobora en las muestras de invierno, en las que se encuentran bígaros de <8 mm de altura de caparazón fuera de las grietas. Sin embargo, sólo constituyen una media del 4% de la población total (M. Molis, datos no publicados). Esto es comparativamente bajo con la costa sedimentaria donde los bígaros <8 mm constituyen alrededor del 40% de la población total (este estudio). Por lo tanto, no podemos excluir que también otros factores como la competencia o la falta de reclutamiento puedan ser responsables del bajo número de L. littorea pequeños en Helgoland.

En resumen, concluimos que las diferencias en la distribución del tamaño de la concha entre las poblaciones de L. Littorea de los dos ambientes son el resultado de factores bióticos que afectan principalmente a la población de L. littorea en la costa sedimentaria. Sugerimos que la alta mortalidad juvenil y/o el reclutamiento fallido en la costa rocosa y una mayor mortalidad de L. littorea de gran tamaño causada por la infestación parasitaria y la depredación en el entorno sedimentario son los principales responsables de las diferencias observadas en las estructuras poblacionales.