Da Chryslers far døde i 1940, efterlod han Walter Chrysler Jr. en fjerdedel af en ejendom på 8,8 millioner dollars sammen med fast ejendom, aktier, obligationer og trustfonde. I 1956 trak Chrysler sig helt tilbage fra forretningslivet for at hellige sig kunsten.

På dette tidspunkt havde Chrysler etableret en stor kunstsamling. Ud over sine malerier havde han samlet en glassamling på 8.000 stykker med en samling af Art Nouveau og amerikansk kunstglas fra det 19. århundrede, måske inspireret af Chryslers bekendtskab med sin nabo Louis Comfort Tiffany fra Long Island. Chrysler bidrog til udviklingen af Museum of Modern Art i New York City, hvor han var den første formand for dets biblioteksudvalg og bidrog med ressourcer om dadaisme og surrealisme. Hans værker blev også udstillet på Detroit Institute of Arts og Mellon Library.

Selv om billedkunsten var Chryslers primære interesse, var han også aktiv inden for teater og filmproduktion. Han producerede Broadway-stykkerne The Strong Art Lonely og New Faces fra 1952, hvor sidstnævnte var med til at lancere karriererne for Eartha Kitt og Mel Brooks. Chrysler producerede også filmen The Joe Louis Story i 1953.

KontroverserRediger

Chrysler købte en nedlagt kirke i Provincetown, Massachusetts, i 1958 til brug som Chrysler Art Museum of Provincetown. I 1962 blev Chryslers kunstsamling fra hans Provincetown-museum udstillet på National Gallery of Canada i Ottawa, Ontario. Art Dealers Association of America hævdede, at 90 af de 187 udstillede malerier var forfalskninger. Samme år, på Picassos 80-års fødselsdagsudstilling på Museum of Modern Art, blev kunstneren selv vist fotografier af seks af hans værker, som Chrysler ejede, og han skrev faux (“falsk”) hen over to af dem. Chrysler anlagde aldrig sag mod de forhandlere, der havde solgt værkerne til ham, men da hans samling til sidst blev overført til Chrysler Museum of Art i Norfolk, Virginia, blev de mistænkelige værker fjernet. Det er blevet påstået, at Chrysler havde et ry for at erhverve kunstværker, men ikke at betale for dem. I 1971 flyttede museet til Norfolk, efter at de kommunale myndigheder havde afvist Chryslers anmodning om skattelettelser, selv om det er blevet antydet, at han blev bedt om at forlade Provincetown af myndighederne på grund af vedholdende homoseksuel hvervning.